1953년 미국 오하이호주 아크론 출생으로 콜럼비아 대학에서 영문학을 전공하다 중퇴하고 프랑스로 건너가 파리의 시네마떼그에서 로베르 브레송, 오즈 야스지로, 장 뤽 고다르의 영화에 빠져들기 시작하며 영화 연출의 꿈을 키우게 되었다.
파리에서 돌아온 자무쉬는 NYU에서 영화 수업을 받았고 졸업후 한때 NYU에서 당시 교수였던 니콜라스 레이의 조교로 근무했던 자무쉬는 니콜라스 레이의 권유로 빔 벤더스와 니콜라스 레이가 공동 연출한 다큐멘터리 [물위의 번개 Lightning Over Water]의 연출 작업에 참여하면서 벤더스와 인연을 맺게 되었다.
1980년 첫 연출작인 [영원한 휴가 Permanent Vacation]를 발표한 자무쉬는 1984년 자신의 출세작이자 대표작인 [천국 보다 낯선
Stranger Than Paradise]을 연출하고 깐느 영화제 황금 카메라상을 비롯, 로카르노 영화제 황금표범상과 선댄스 영화제 심사위원 특별상을 수상하며 미국 인디영화계의 새로운 영웅으로 부상했다.
1986년 [다운 바이 로]를 연출한 자무쉬는 이 작품으로 깐느 영화제 최우수 작품상 후보에 오르며 미국 인디 영화계에 다시 한 번 신선한 충격을 주었다. 뉴올리안즈 감옥에 수감된 3명의 죄수에 관한 이 작품은 네델란드 출신의 명 카메라 감독 로비 뮬러에의해 촬영된 작품으로 빔 벤더스의 친구인 이태리의 유명 배우겸 감독 로베르토 베니니가 출연했다.
1989년 자신의 작품으론 처음으로 컬러필름으로 촬영된 [미스테리 트레인]과 1991년 [지상의 밤]등의 작품을 연출했으며 1995년 잊혀진 장르로서의 웨스턴을 차용한 안티 웨스턴이자 포스트 웨스턴인 형이상학의 웨스턴 [데드 맨]을 완성하고 평단의 갈채를 받았다.
1995년 포리스트 휘태커 주연의 크라임 스릴러 [고스트 독]으로 뉴욕 인디에서 헐리우드 메이저 시장으로 진입한 자무쉬는 2003년 자신이 1986년 부터 단편 연작으로 제작해 깐느 영화제 단펴상을 수상한 [커피와 담배 Coffee and Cigarettes]를 옴니버스 형태의 장편으로 완성하여 발표했으며 2005년 빌 머레이 주연의 [브로큰 플라워]를 연출하고 깐느 영화제 심사위원대상을 수상했다.